家族大会之后，炎绝在逃亡路上被叶星云设局击毙，炎武一族实力骤减。玄冥世家蠢蠢欲动，绑架叶雪云想借机与青羽世家摊牌，却被叶星云安插在宁城的密探羽音发觉，最后叶星云亲自前往玄冥地牢，不但救出叶雪云，更在机缘巧合下寻到丢失多年的神物——玄鸟之羽。玄鸟之羽引起天地异象，绝世秘境通天古墓再次现世，各方势力集结宁城，最终谁将得到通天古墓中的绝世珍宝……
许尘本是前太子，因为武王谋反而流落到民间，偶然得到了一卷天书，开启了暗中的成长
故事承接《鬼灭之刃 柱训练篇》。
美月（桥本千波 配音）和夕哉（间岛淳司 配音）虽然身为兄妹，却并没有血缘关系，父母的重新结合让两人住到了同一屋檐下。个性有些傲娇的美月对夕哉这个突如其来的“哥哥”态度十分冷淡，但随着时间的推移，美月发现了夕哉善良的一面。
