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青城山灭派，玄门遭遇旷世劫难。朱离地煞觉醒，携青城掌教冷霜凝险夺玄珠，再顾青玉坛，蒙星象子指点，欲共赴昆仑抵御魔道大军。天一子未赴中秋之约，太白子知道天一子已遇不测，开始查探凶手，本以为是魔道的阴谋，没想到在昆仑派发现了一些端倪。魔道势力风谲云诡，其间隐情扑朔迷离，深不可测的魔道高人邓辰因为太初九元的转世，重出天阴谷，纠集紫衣人等魔道长老集齐三才秘要，欲救出魔道祖师天魔元煞，登顶昆仑之时，幕后黑手阴谋乍现，玄魔两派均遭扫荡。玄魔两派，孰正孰邪，灵飞纪第三季为您揭开面纱。
故事中的妖怪，大部份出自鸟山石燕的《图百鬼夜行》和竹原春泉的《小人儿书一百故事》的妖怪画集。奴良陆生表面是一个13岁的普通初一学生，但实际却是妖怪“滑头鬼”的孙子，拥有四分之一的妖怪血统，白天是一个普通少年，到了晚上则成了一个妖怪。 儿时的他非常崇拜爷爷，并且非常喜欢爷爷手下的“奴良组”。因为父亲奴良鲤伴很早就已经去世，本应该继承“奴良组”三代目的陆生却因为不愿自己成为同学惧怕和讨厌的妖怪要拒绝继承。直到有一天，一心想成为滑头鬼妖怪元兴寺为了打击报复奴良家袭击了陆生和同学一同乘坐的校车。求人心切的陆生本能地召唤出妖怪的血统，救出了同学。最终他到底会选择成为妖怪吗？
在《微笑朋友》试播集获得大量好评后Adult Swim决定将其续订成剧，并预定2022年1月9日播出
故事承接《鬼灭之刃 柱训练篇》。
