「STAR DRIVER 闪亮的塔科特」的一切开端是发生在南十字岛的地下，在某天晚上，一个被称为“サイバディ”的谜之人形像给“绮罗星十字团”一派解开了人形像的其中一个封印。为了能够完全解开封印，绮罗星十字团以关键的巫女，扬卷和子，为目标而展开行动。就在此时，另一架谜之“サイバディ”道伯恩突然出现了，而让他动起来的就是自称为“银河美少年”的高中生特纳西·塔克特这名少年...
以一个有着人类、兽人、魔女、天空人等各式各样人种存在，并各自组成六个国家势力的幻想世界「雷尔姆」(Realm/レルム)作为舞台，在这个世界里，凡是伴随着绝望而死的灵魂，最后都会转生成为被称为「螺旋」(Spiral/スバイラル)的魔物，并对其他生命造成巨大的威胁;而玩家们在游戏中，将扮演一名拥有净化之....
公元 3084 年，人类定居星际空间，但太空仍然充满秘密 - 最先进的宇宙飞船 Delta 号由一个非常强大的电子大脑控制，负责执行对新发现星系的研究任务。Delta 计划的构想是为了建立星际文明之间的对话。外星记者 Alma 被允许登上宇宙飞船后不久，她和船长注意到控制飞船的超级大脑可以自行行动。然而，没有人指望这个人工智能会想要探索人类的情感和感觉领域。最终，他们意识到记者的美貌是大脑奇怪行为的原因。她成为了大脑的缪斯女神。这台被迷住的机器失控并威胁到周围的所有生物。
童年时一次看电视转播的经历，在少年日向翔阳（村濑步 配音）的心中种下了排球的种子。他在初中时代是排球部的主将，可是人丁寥落的排球部始终没有起色，唯一一场比赛也以惨败告终。在此之后，他终于如愿考入梦寐以求的学府乌野高中，并加入了该校的排球部。当年翔阳在电视上看到的正是乌野 高中的比赛，如今这个学校的排球却正面临着衰败的命运。与宿命的对手和好友影山飞雄（石川界人 配音）聚首于此，心怀排球梦想的少年们将团结一心，带领着乌野这名王者再度振翅高飞……
在艾伦他们居住的帕拉迪岛之外，还存在一个其他人类居住的世界。当中一个国家「玛雷」与其他各国爆发战争。陷入苦战之际，他们决定要攻进帕拉迪岛，把「始祖的巨人」抢过来。在这里又看到另一群孩子们拼命求生存的身影……
