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故事承接《鬼灭之刃 柱训练篇》。
东方青苍大战后重返苍盐海，竟落入孔雀军师的陷阱，一波未平，一波又起，另一边，战神赤地频繁现身于小兰花的梦境之中，所为何意？东方青苍与小兰花的冤家旅程行至半途，游离于三界之外的影三界进入众人视野，一个关乎三界平衡的巨大隐秘逐渐浮出水面。
哈帝星总部作为宇宙和平的守卫者，得知宇宙盗贼团伙又有了新动作，他们偷盗文明，转化能量，似乎在策划一场惊天阴谋！盗贼团伙的恶行使许多星球文明消失甚至毁灭，如今他们的魔爪已经伸向地球，于是派遣了守卫小分队——V5战队来保卫地球文明。
征战沙场多年，闪电麦昆（欧文·威尔逊 Owen Wilson 配音）早已成为经验丰富的老将。对于现在的他来说，比赛更像与老友们的聚会，大家共同享受狂奔带来的乐趣。然而这和谐的一幕很快被残酷的现实打破，以风暴杰克逊（艾米·汉莫 Armie Hammer 配音）为代表的次世代高科技赛车相继步入赛场，他们凭借更加优良的性能与高科技的组装改造将老一代赛车一一淘汰，甚至包括王者麦昆。四个月后，伤愈的麦昆决定复出，而他也被合作多年的赞助商转到了斯特林（内森·菲利安 Nathan Fillion 配音）麾下。接受从内到外的全新改造后，麦昆在教练科鲁兹·拉米雷斯（克里斯黛拉·阿朗索 Cristela Alonzo 配音）的监督下展开训练。然而他面临着一项严峻的考验，如果他不能在接下来的比赛中取得胜利，那么他必须从此退休。 希望渺茫，不服输的麦昆能否重新取得胜利的荣光……
